正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
伊万·麦克格雷格 娜塔莉·波特曼 海登·克里斯滕森 克里斯托弗·李 塞缪尔·杰克逊 弗兰克·奥兹 伊恩·麦克迪阿梅德 潘妮拉·奥古斯特 特穆拉·莫里森 吉米·斯密茨 杰克·汤普森 阿梅德·贝斯特 罗丝·伯恩 奥利弗·福德·戴维斯 利安娜·瓦尔斯曼
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黛西·雷德利 亚当·德赖弗 奥斯卡·伊萨克 约翰·博耶加 马克·哈米尔 凯丽·费雪 比利·迪·威廉姆斯 伊恩·麦克迪阿梅德 凯丽·拉塞尔 哈里森·福特 朱迪·科默 比利·豪尔 露皮塔·尼永奥 多姆纳尔·格里森 凯莉·玛丽·陈 乔纳斯·索塔莫 比莉·洛德 安东尼·丹尼尔斯 娜奥米·阿基 理查德·E·格兰特 多米尼克·莫纳汉 格雷戈·格伦伯格 艾德·希兰 林-曼努尔·米兰达
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